Godine 1983. upisala je studij glume na American Conservatory Theatreu u San Franciscu gdje je pohađala svoje prve satove glume. Već 1985. dobila je prvu filmsku ulogu u „Lucasu“, filmu Davida Seltzera. U isto je vrijeme promijenila prezime u Ryder. Dvije godine kasnije pojavljuje se u „Kvadratu“ za koji je dobila izvrsne kritike u Los Angeles Timesu. Njena popularnost u ranom razdoblju porasla je ulogom goth djevojke Lidije koja se sprijateljuje s duhovima u Burtonovom kultnom filmu „Bubimir“ iz 1988. Iste godine nastupila je i kao glavna zvijezda u kultnim „Heathericama“ gdje su ona i njezin partner J.D. (Christian Slater) suvremeni Bonnie i Clyde, buntovni adolescenti ogorčeni svojim vršnjacima koji odlučuju svoj bijes umiriti – ubojstvima. Iako film nije napunio kinoblagajne, s vremenom je postao sve popularniji među mladima. I tako je malo pomalo Winona postajala sve većom zvijezdom.