Kad je imao 27 godina, preselio se u New York, gdje se pridružio rastućoj drag sceni i nastavio nastupati u klubovima te se počeo pojavljivati i na drag festivalima. Na kraju 1980-ih, prije svoje 30. godine, RuPaul je već bio poznat kao Kraljica Manhattana. Svjetsku slavu stekao je 1993. godine, kada se odlučio baciti u glazbene vode te objavio album „Supermodel of the World“. Pjesma „Supermodel (You Better Work)“, popela se na Top 50 pop glazbenih ljestvica, bila jedna od najslušanijih pjesama u klubovima i te iste godine bila nominirana u kategoriji najboljeg plesnog glazbenog videa na MTV nagradama. Do dan danas ta je pjesma često puštana na modnim revijama, a mnoge podsjeća na zlatno doba eksperimentiranja s modom, rodom i spolom tijekom 1990-ih.